В 1954 году Аллен Даллес, назначенный директором Центральной разведки, назначил Энглтона на пост руководителя контрразведывательной службы, который он занимал до конца своей карьеры. В его обязанности, кроме координации с разведслужбами союзников, теперь входила и внешняя разведка, а также контрразведка.5 Знакомство Энглтона с методами проникновения в разведывательные службы, почерпнутыми из его военного опыта и опыта операций ЦРУ по проникновению, а также личное знакомство с членом «Кембриджской четверки» Кимом Филби, оказавшимся советским агентом, заставили его постоянно исходить из предположения, что в ЦРУ также работают перебежчики и агенты недружественных разведок, и обосновали необходимость строгих проверок. Наиболее ярко это проявилось в деле перебежчиков из СССР Юрия Носенко и Анатолия Голицына.
В декабре 1961 года майор КГБ Анатолий Голицын с семьёй был вывезен в США. Голицын заявил, что, по его сведениям, в ЦРУ работают советские агенты, и после этого Энглтон получил разрешение работать с Голицыным. Голицын также обвинил в связях с КГБ премьер-министра Соединённого Королевства Харольда Уилсона и президента Финляндии Урхо Кекконена. Раскрытые архивы КГБ показывают, что Уилсон во время пребывания в СССР делился некоторой информацией с советскими собеседниками, поэтому в КГБ ему была присвоена оперативная кличка и заведено дело, однако до его вербовки дело не дошло. Что касается связей Кекконена с КГБ, историки не пришли к однозначному мнению.
Голицын помогал идентифицировать источники возможных утечек из советского отдела ЦРУ, и в результате Энглтон заблокировал продвижение многих сотрудников, попавших под подозрения. С тех самых пор к нему плотно приклеилось прозвище «Охотник за кротами».
В 1964 году в США перебежал подполковник КГБ Юрий Носенко, который попытался дискредитировать Голицына как агента КГБ, засланного для дезинформации. Кроме того, Носенко предоставил информацию о том, что Ли Харви Освальд не был завербован КГБ, хотя и находился под постоянным наблюдением, и, таким образом, СССР не имел никакого отношения к убийству Джона Кеннеди. Однако Голицын с самого начала предсказывал, что КГБ попытается его дискредитировать. Энглтон счёл утверждения Носенко подозрительными и не стал возражать, когда Носенко был подвергнут чрезвычайно строгому заключению во одиночной камере в течение трёх с половиной лет, с постоянными допросами и проверками на детекторе лжи. Тем не менее, Носенко не отказался от своих показаний. В 1969 году он был освобождён и стал работать консультантом ЦРУ.
Энглтон не поверил в двойную игру Голицына, в отличие от директора ФБР Эдгара Гувера, который значительно сократил сотрудничество с ЦРУ по контрразведывательной деятельности. Убеждённый Голицыным в наличии большого количества советских агентов в ЦРУ, Энглтон выдвинул теорию о широкомасштабной операции КГБ, служащей для манипулирования деятельностью ЦРУ в нужном направлении. В результате этого возникли многочисленные трения с другими отделами, операции которых Энглтон подвергал сомнению. Однако Голицын не был высокопоставленным сотрудником, перебежал относительно давно и не мог предоставить конкретных фактов для подтверждения своей теории, а потому к 1968 году руководство разведки и директор Хелмс перестали доверять его сведениям.6 Чего нельзя было сказать об Энглтоне…
