Заключительный промежуток первой войны (429–421 гг. до н. э.) и Никиев мир характеризовались борьбой различных афинских фракций, стремившихся занять лидерские позиции в отсутствие Перикла, а также поисками нового военного курса. В 428 г. до н. э. город Митилена на Лесбосе взбунтовался против афинян, что вызвало у последних опасение в общем развале Афинской империи. Митиленский бунт завершился неудачей, однако он стал началом для знаменитого спора о наказании митиленцев (подробнее мы обсудим его далее). В споре участвовал и Клеон, ставший лидером партии войны. Клеон – герой, которого Фукидид, очевидно, не уважал, однако изобразил его в качестве представителя более агрессивной стратегии, которая привела к победе в Пилосе. Эта стратегия была продолжена Клеоном, а на спартанской стороне ее аналог развивался военачальником Брасидом. Они сошлись друг с другом в битве под Амфиполем в 422 г. до н. э. Брасид руководил захватом Амфиполя, отбитого у афинян, тогда как Фукидид был военачальником, отвечавшим за расположенный неподалеку афинский флот. Поражение в этой битве привело к обвинению Фукидида в предательстве и изгнанию из Афин, когда он и стал писать свою историю. Клеон руководил экспедицией, нацеленной на то, чтобы снова отобрать Амфиполь у Брасида; и он, и Брасид погибли в этой битве, причем победа досталась спартанцам. В результате смерти двух протагонистов обеих сторон, поддерживавших агрессивную политику, партия мира в Афинах (которой руководил Никий) стала требовать мирного договора, что ознаменовало конец первой части войны, которую часто называют Архидамовой войной.
Хотя Никиев мир продлился четыре года, он никогда не был устойчивым, поскольку его условия не удовлетворяли ни одну из сторон, а многие союзники Спарты отказались его ратифицировать. Конфликт продолжился завоеванием Афинами острова Мелос, послужившим основой для Мелосского диалога. Однако наиболее важным актом, оборвавшим мир, оказалась масштабная кампания Афин против Сиракуз в Сицилии. Сицилийская кампания и вызванные ею споры стали фоном для введения Фукидидом нового героя – Алкивиада, племянника Перикла, сыгравшего противоречивую роль в последовавшей войне и отличившегося в разные времена в Афинах, Спарте и даже Персии.
Сицилийская кампания завершилась катастрофическим провалом, который ознаменовал начало конца Афинской империи. Афины потеряли свой флот, у них больше не было ресурсов для строительства нового. Также они утратили значительную часть своего престижа. Тогда как спартанцы заключили союз с Персией, чтобы создать свой собственный флот и воспользоваться слабостью Афин. Заключительная часть истории войны состоит из борьбы различных афинских фракций и упадка Афин, включая олигархический переворот 30 тиранов в 411 г. до н. э. Несмотря на определенные успехи в борьбе, афиняне так и не смогли вернуть себе инициативу. После уничтожения спартанцами их флота при Эгоспотамах, блокады и осады Афин, проведенной под командованием спартанского полководца Лисандра, война завершилась поражением Афин и их империи.
Здесь стоит также отметить, что падение Афинской империи совпало с ростом и развитием ее зрелой философской культуры. Платоновский Сократ участвовал в борьбе против 30 тиранов, как и исторический персонаж Фрасимах (который играет важную роль в «Государстве» Платона). Таким образом, Платон и его политическое мышление также сформировались под влиянием наследия «Войны между лакедемонянами и афинянами» Фукидида.
